メタゲノムネクスト間の病原体検出の一貫性の比較

Scientific Reports volume 13、記事番号: 9460 (2023) この記事を引用

メトリクスの詳細

メタゲノム次世代シーケンス (mNGS) の応用は臨床医によって徐々に実行されています。しかし、血流感染が疑われる患者の血液培養と比較した研究はほとんどありません。この研究の目的は、血流感染が疑われる患者におけるこれら 2 つのアッセイによる病原微生物の検出を比較することでした。私たちは、2020年1月から2022年6月までに、発熱、悪寒、3日以上の抗生物質の使用、血流感染症の疑い、瑞金病院の救急外来に入院した患者を遡及的に研究しました。すべての患者は、血液mNGSと血液mNGSのために同じ日に採血を受けました。血液培養。臨床パラメータおよび検査パラメータは、採血日に収集されました。 2 つの方法による病原微生物の検出を比較しました。血流感染症患者の危険因子と院内死亡率は、これら 2 つのアッセイについて個別に分析されました。 99 人の患者全員において、血液 mNGS での病原微生物の検出率は血液培養での検出率よりも有意に高かった。血液 mNGS が血液培養と一致したのは、すべての陽性細菌および真菌検査結果の 12.00% のみでした。 CRP のレベルは、血中 mNGS によって検出される菌血症、真菌血症、およびウイルス血症に関連しています。血液培養陽性の患者には明確な危険因子は見つかりませんでした。重症患者では、どちらの検査も患者の転帰を改善できませんでした。血流感染が疑われる患者において、mNGS はまだ血液培養の完全な代替品ではありません。

血流感染症 (BSI) は、病原体が血流に侵入し、血液とともに広がることによって引き起こされる感染症であり、BSI は菌血症、真菌血症、ウイルス血症として現れることがあります。重症例では敗血症に発展し、ショック、播種性血管内凝固症候群、多臓器不全を引き起こす全身性の感染症です。 BSI の発生率は人口 100,000 人あたり 113 ～ 204 人の範囲であり 1,2、年々増加しています 3,4。血流感染は致死率が高く、入院期間が長くなり、入院費用が増加し、重大な害を引き起こします2、5、6。したがって、予防に加えて、病原体の早期特定がますます注目を集めています。

従来の血液培養と比較して、メタゲノム次世代シーケンス（mNGS）は、ハイスループットシーケンスによる病原微生物の診断において、広範囲、高速、培養不要という利点を持っています7。しかし、血流感染症への使用は、価格が高いため普及していません。 mNGS および血液培養アッセイの結果を調査した研究はほとんどありません。この研究の目的は、血流感染が疑われる患者におけるこれら 2 つのアッセイによる病原微生物の検出を比較することでした。

私たちは、2020年1月から2022年6月まで瑞金病院の救急科に入院した血流感染症の疑いのある患者を遡及的に研究した。

対象基準は次のとおりでした。すべての患者は 16 歳以上で、最高体温が 38.5 °C を超え、悪寒があり、3 日を超えて抗生物質を使用していました。血液 mNGS 検査は、血液培養採取日に実施されました。この研究は、上海交通大学医学部付属瑞金病院倫理委員会によって承認され、インフォームドコンセントの放棄が認められた。データ分析は、「1964 年ヘルシンキ宣言」およびその後の修正に定められた倫理基準、または同等の倫理基準に従って実行されました。

好気性および嫌気性のボトル血液サンプルのセットを無菌法を使用して患者の 2 つの異なる部位から収集し、体温が 38.5 °C 以上のときに 5 ～ 7 日間培養しました。各ボトルの採血量は約 5 ～ 10 ml でした。血液培養は、臨床微生物学の標準操作手順に従って実行されました。全自動血液培養装置はBACTECFX（Becton, Dickinson and Company, US）を使用した。細菌の同定は、VITEK MS 検出システム (BioMérieux、マルシルエトワール、フランス) を使用して実行されました。血液培養陽性は、血液中の細菌や真菌などの特定の病原体が検出された場合と定義され、血液培養陰性は、潜伏期間中に微生物が増殖しない場合と定義されました。血液培養が汚染されているとみなされるかどうかは、2 人の副主任医師によって定義されました。

各患者から約 6 ～ 8 mL の血液が採取されました。サンプルはドライアイス上で冷蔵保存され、試験のために上海ヒューゴ生物技術有限公司または広州ビジョンメディカルズ有限公司に移されました。検査結果はサンプル到着の翌日に届きました。

以前の文献8で報告されている技術を使用しました。 QIAamp DNA Micro Kit (QIAGEN、ドイツ) を使用してサンプルから DNA を抽出し、抽出した DNA を使用して QIAseq™ Ultralow Input Library Kit for Illumina (QIAGEN、ドイツ) を使用して DNA ライブラリーを構築しました。ライブラリの品質は、Qubit (Thermo Fisher) および Agilent 2100 Bioanalyzer (Agilent Technologies) を使用して評価され、適格なライブラリは Nextseq 550 プラットフォーム (Illumina) で配列決定されました。高品質のデータを取得するために、アダプター、短く、低品質、低複雑性のリードが生データから削除され、ヒト参照データベース (hg38) とのアライメントによってヒトのホスト DNA リードがフィルタリングされて取り除かれました。残りのリードはスクリーニングされるか、Burrows-Wheeler Aligner ソフトウェア 9 を使用して微生物ゲノムデータベース (ftp://ftp.ncbi.nlm.nih.gov/genomes/) にアラインメントされました。細菌 (マイコバクテリアを除く)、真菌 (クリプトコッカスを除く)、寄生虫を含む、検出された微生物の読み取りに対して陽性の mNGS 結果を報告するには、微生物のカバレッジが同じ種類の微生物の上位 10 位にランクされ、世界の上位 10 位にランクされていない必要があります。ネガティブコントロール (「テンプレートなし」コントロール、NTC)、または RPMNTC が 0 に等しくない場合、サンプルと NTC の間の 100 万あたりのリード数 (RPM) の比 (RPMsample/RPMNTC) は > 10 でなければなりません。ウイルスの場合、M結核菌およびクリプトコッカス属の場合、少なくとも 1 つの固有のリードが種レベルにマッピングされ、NTC に存在しない場合、または RPMNTC が 08 に等しくない場合に RPMsample/RPMNTC > 5 の場合に、mNGS 陽性結果が考慮されました。

以前の文献10で報告されている手法を使用しました。 QIAamp® Microbiome DNA Kit を使用して DNA を抽出し、Nextera XT DNA Library Prep Kit11 を使用して DNA ライブラリを構築しました。品質管理は、Agilent 2100 Bioanalyzer で Qubit dsDNA HS アッセイキットおよび高感度 DNA キット (Agilent) を使用して実行されました。次に、Illumina NextSeq CN500 シーケンサーを使用してライブラリープールの配列を決定し、得られたデータを Trimmomatic12 を使用して処理して、低品質のリード、アダプターのコンタミネーション、重複リード、および 50 bp 未満のリードを除去しました。ヒト配列を同定するために、残りのデータは Burrows-Wheeler Aligner ソフトウェア 9 を使用してヒト参照 (hg19) にマッピングされ、除外されました。次に、残りの配列データを細菌、ウイルス、真菌、原生動物のデータベース (NCBI; ftp://ftp.ncbi.nlm.nih.gov/genomes) と照合しました。ユニークなリードは、アラインメントの長さが 80% を超え、参照配列との同一性が 90% を超え、最適なアラインメントスコアに対する次善のアラインメントスコアの比率が 0.8 未満であるリードとして定義されました。 RPM 比または RPM-r が 10 以上の場合、特定の種または属について陽性検出が報告されました。ここで、RPM-r は RPMsample / RPMNTC (臨床サンプル中の特定の種または属に対応する RPM) として定義されます。 NTC の RPM で割った値)。健康なドナーからの全血サンプルは、潜在的な汚染を考慮して陰性対照として同じ抽出プロトコルを使用して各バッチと並行して調製されました10。

登録されたすべての患者の電子医療記録が検討され、人口統計情報、臨床検査 (白血球、ヘモグロビン、血小板、C 反応性タンパク質、プロカルシトニン、アラニンアミノトランスフェラーゼ、アルブミン、総ビリルビン、血液) を含む検査当日のデータが取得されました。尿素窒素、血清クレアチニン、乳酸）、併存疾患（高血圧、糖尿病、心臓弁膜症、心不全、心房細動、慢性肺疾患、慢性肝臓疾患、慢性腎臓病、凝固障害、リウマチ性疾患、腫瘍）、臨床評価（中心静脈カテーテル、人工呼吸器、逐次臓器不全評価（SOFA）スコア、および院内死亡率）。

臨床データは、SPSS 26.0 統計ソフトウェア (SPSS, Inc.、シカゴ、イリノイ州) を使用して実行されました。カテゴリ変数を比較するためにカイ二乗検定が使用されました。菌血症が疑われる患者の血中 mNGS 陽性および血液培養の危険因子について、バイナリロジスティック回帰分析を実行しました。列挙データは平均値 (x̅) ± 標準偏差 (SD) または中央値 (四分位範囲) として表示され、カテゴリデータは頻度とパーセンテージとして表示されます。 P < 0.05 を統計的有意性の閾値とみなしました。

血流感染が疑われる16歳から88歳までの合計99人の患者が我々の研究に正式に登録された。患者のベースライン特性を表 1 に示します。登録された患者はすべて瑞金病院の救急科からの患者であり、併存疾患にはさまざまな専門分野が関与していました。 WBC、CRP、PCT などの炎症指標の平均値または四分位値はすべて正常範囲より高かった。中心静脈挿管と人工呼吸器の割合は、それぞれ56.57%と36.36%でした。 SOFA スコアの中央値は 6 点でした。院内死亡率は37.37%でした。

mNGS 陽性患者と血液培養陽性患者の数は、65 名対 13 名 (65.66% 対 13.13%) でした。それらの間の差は統計的有意性を示しました (P < 0.001)。 mNGS陽性患者のうち、43人では細菌および/または真菌が検出され、22人ではウイルスのみが検出された。血液培養陽性の患者から検出された病原微生物はすべて細菌および/または真菌でした (図 1)。

血流感染が疑われる患者における血液 mNGS と血液培養の概要。

血液培養で最も一般的な 3 つの細菌および真菌は、肺炎桿菌、エンテロコッカスフェシウム、および溶血性ブドウ球菌であり、血液 mNGS では、肺炎桿菌、大腸菌、サルモネラエンテリカが最も一般的でした (表 2)。

細菌および真菌に関する検出結果では、mNGS の検出率が血液培養に比べて有意に高かった（表 3）。ベン図 13 によれば、細菌および真菌の検出における mNGS と血液培養の一致率は 12.00% でした (図 2)。

血液 mNGS および血液培養で検出された細菌および真菌の一貫性。

二項ロジスティック回帰により、BMIの減少、白血球数の減少、およびCRPの増加が、血中mNGS中の病原性微生物検出の危険因子であることが判明した。高齢、CRPの上昇、アルコール乱用、リウマチ性疾患は、血液mNGSから細菌や真菌が検出される危険因子です。血液培養陽性の危険因子は、性別と現在の喫煙者でした（表 4）。

mNGS陽性およびmNGS陰性患者の院内死亡率は38.46%および35.29%であり、血液培養陽性および血液培養陰性患者の院内死亡率はそれぞれ38.46%および37.21%であった。血液mNGS陽性も血液培養陽性も院内死亡率の改善を示さなかった(表5)。

この研究は、上海交通大学医学部付属瑞金病院倫理委員会によって承認され、インフォームドコンセントの放棄が認められた。データ分析は、「1964 年ヘルシンキ宣言」およびその後の修正に定められた倫理基準、または同等の倫理基準に従って実行されました。

BSI は世界的な公衆衛生上の大きな負担となっており、患者の命を脅かしています。血流感染症の早期診断は非常に重要です。血液培養は現在でもゴールドスタンダードであり、通常は 3 ～ 5 日で結果が得られます。それまでは、血流感染が疑われる患者の治療には、一般的に広域抗生物質が経験的に処方されます。感度と長い所要時間によって制限されている14が、全血に直接基づいて機能するマルチプレックスリアルタイムPCR、T2磁気共鳴と組み合わせたPCR、およびメタゲノミクスベースのアッセイを含む他の検出技術が急速に開発されています。中でも、mNGS は診断時間が短いことが特徴であり、血流感染が疑われる患者の管理プロセスを改善できます 14。

私たちの研究では、mNGS技術の使用は、病原性微生物の診断が困難な場合や患者の重症度が高く、同時に抗生物質がしばらく使用されている場合と重なることが多かった。したがって、この研究に登録された患者における抗生物質治療の期間は 3 日を超えました。最初の治療後に行われる経験的な抗菌療法は、血液培養の感受性を大幅に低下させます15。抗生物質使用後の血液培養陽性率は 11 ～ 27.7% の範囲でした 15、16、17、18。私たちの研究における血液培養の陽性率は 13.13% であり、これは以前の研究で報告されたものと一致していました。血液培養の陽性率が低いことは、採血量が最適ではないことにも関係している可能性があります19。私たちの研究では、血液培養は 5 ～ 10 ml の量で採取されましたが、これは推奨される 10 ml 以上よりも少ない量でした。

この研究では、mNGS 技術と血液培養の両方で細菌と真菌を識別できますが、mNGS はウイルスや寄生虫も識別できます。分析報告書では、寄生虫に関する結果は見つかりませんでした。上位 3 つの細菌はすべて一般的な細菌であり、以前の研究と一致しています 17,20。 mNGS の感度は非常に高く、その陰性結果は感染を除外するための良好な陰性的中率を示すことがよくあります 21,22。細菌および真菌の検出結果に関しては、mNGS の陽性率は血液培養の陽性率よりも約 3.31 (43/13) 倍高かった。 2 つのアッセイの一致性をベン図で比較したところ、mNGS の結果は血液培養の結果と大きく重複しないことがわかりました。 Long らによる研究 17 では、細菌および真菌の検出に関する mNGS と血液培養の一致率は 8/20 (40%) であり、我々の研究の 6/50 (12.00%) よりも高かった。この現象の理由は、マシンのアルゴリズムに関連している可能性があります。mNGS の信頼度が高い病原体のみを受け入れ、信頼度が中程度の病原体は無視しました。さらに、彼らのベン図は陰性と陽性のみを比較しており、病原体種のレベルまでは比較していません。これまでのところ、さまざまな検査方法には限界があり、100% の感度を達成することはできません。偽陰性の考えられる理由は次のとおりです。 1. 病原体の核酸レベルが mNGS 検出の閾値を下回っている。 2. 検出された病原体の配列が報告閾値を下回っており、除外される可能性があります。 3. 血流中に存在しない病原体、またはまだ血流に入っていない病原体の核酸配列。 4. 核酸の分解。 5. 抗生物質の先制的使用など。ただし、一致率が 40% であっても、mNGS は血液培養を完全に置き換えることはできませんでした。陽性率を高めるには、mNGS を血液培養と組み合わせて使用する必要があります。

私たちの知る限り、血液 mNGS 検査陽性の危険因子を調査した研究はほとんどありません。 mNGS の細菌および真菌の検査結果に影響を与える危険因子には、年齢、C 反応性タンパク質、アルコール乱用、およびリウマチ性疾患が含まれます。検査結果にウイルスを加えると、危険因子はBMI、C反応性タンパク質、白血球数となった。 C 反応性タンパク質の予測値は両方の分析で示されました。 C 反応性タンパク質は、敗血症患者における血液培養陽性の重要な危険因子の 1 つとしても特定されています 23,24。後ろ向き研究では、プロカルシトニンレベル、肝不全の程度、SOFA スコアの増加に伴って陽性血液培養が増加することが判明しました 25。中心静脈カテーテルの挿入と継続期間も、BSI の高リスク因子として特定されています26。しかし、血液培養陽性に対するこれらの危険因子は、私たちの研究では見つかりませんでした。これは、陽性サンプルの数が少ないことが原因である可能性があります。

BSI は死亡率が高く、治療が遅れると患者の転帰に重大な影響を与える可能性があります27。私たちの研究では、mNGS 患者と血液培養陽性患者の死亡率はいずれも 38.46% であり、これは以前の研究における血流感染患者の死亡率よりも高かった 3,28。これは、従来の診断や治療が効果がない場合や、困難な微生物の同定によく使用される mNGS のコストが高かったためであり、これらの選択された患者の疾患状況はより深刻でした。 mNGS 当日の SOFA スコアの中央値は 6 でしたが、併存疾患の数は以前の研究で敗血症患者で報告されたものを上回っていました 29。血液 mNGS および/または血液培養が陽性の患者は、陰性の患者と比較して死亡率に有意な差はありませんでした。これは、血液培養陽性患者の院内死亡率が大幅に増加したことを示す以前の研究結果とは異なります28。別の研究では、mNGS 陽性患者の入院期間が長く、28 日死亡率が高いことが判明しました 30。ただし、これらの結果には依然として議論の余地があります。 Marco らの発見。我々と同様であり、菌血症の検査結果が陽性であっても死亡率は増加しなかった25。別の前向きコホート研究では、血液培養陽性は敗血症患者の転帰と関連しなかった31。最近のメタ分析では、血液培養陽性または陰性が敗血症患者の死亡率と関連していないことも示されました 32。これは、これらすべての患者において初期の経験的に抗生物質が使用されたためである可能性があります。血中 mNGS 陽性や血液培養陽性などの血流感染症を患っている患者は、一般的により重篤な症状になります。しかし、陽性患者は、標的を絞った介入後により大幅な寛解を示す可能性があります。これは、院内死亡率に統計的に有意な差がないという事実を説明している可能性があります。早期かつ効果的な抗菌療法は患者の転帰を改善し、血流感染症患者の死亡率を改善する可能性があることが示されており、陽性患者と陰性患者の間で死亡率に有意差は見られません。

血流感染が疑われる患者では、血中 mNGS 陽性の確率は血液培養の確率よりも大幅に高くなりますが、血液培養の役割を完全に置き換えることはできません。血液 mNGS と血液培養を組み合わせて使用すると、血流感染症における病原微生物の検出を最大限に高めることができます。

同じ mNGS プラットフォーム技術が使用されていますが、各社のアルゴリズムが異なるため、検出結果にある程度の誤差が生じる可能性があります。さらに、これは後ろ向き研究であったため、抗生物質投与前の血液培養および mNGS の結果は入手できませんでした。

この論文で報告された生の配列データは、中国国立生命情報センター/北京ゲノミクス研究所、中国アカデミーの国立ゲノミクスデータセンター (Nucleic Acids Res 2022) のゲノム配列アーカイブ (ゲノミクス、プロテオミクスおよびバイオインフォマティクス 2021) に保管されています。 https://ngdc.cncb.ac.cn/gsa で一般にアクセスできる科学 (GSA: CRA010141)。

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著者は、この研究の統計分析についてご指導いただいた Jian Li 博士に感謝いたします。

Yuhua Zhou と Wen Shi の著者も同様に貢献しました。

上海交通大学医学部瑞金病院救急科、No. 197, Ruijiner Road, Huangpu District, Shanghai, 200025, China

Yuhua Zhou、Wen Shi、Yi Wen、Enqiang Mao、Tongtian Ni

PubMed Google Scholar でこの著者を検索することもできます

YHZ、WS、EQM、TTN は研究の構想と設計に貢献しました。 YHZ と TTN がデータベースを整理しました。 WS と YW は統計分析を実行しました。 WS、YW、EQM が原稿の一部を執筆しました。 YHZ と WS は原稿の初稿を書きました。 TTN と EQM は原稿を修正しました。すべての著者が原稿の改訂に貢献し、提出されたバージョンを読み、承認しました。

Enqiang Mao または Tongtian Ni に相当します。

著者らは競合する利害関係を宣言していません。

シュプリンガーネイチャーは、発行された地図および所属機関における管轄権の主張に関して中立を保ちます。

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転載と許可

Zhou, Y.、Shi, W.、Wen, Y. 他血流感染が疑われる患者におけるメタゲノム次世代シーケンスと血液培養の間の病原体検出の一貫性の比較。 Sci Rep 13、9460 (2023)。 https://doi.org/10.1038/s41598-023-36681-5

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受信日: 2023 年 2 月 24 日

受理日: 2023 年 6 月 8 日

公開日: 2023 年 6 月 10 日

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-36681-5

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